20世纪30年代初，日本在由战列巡洋舰改造而来的赤城号航空母舰和由战列舰改造而来的加贺号航空母舰上初步积累了舰队航母的使用经验，此时日本海*还有部分航空母舰吨位空余，日本人打算把这些吨位充分利用起来，以最大限度提升舰队航空作战能力。
赤城号航空母舰在第二次海*舰船补充计划，也就是所谓的“丸二”计划中，日本人编列了两艘中型舰队航空母舰。年，这两艘航母的首舰苍龙号开工建造，这艘航母标准排水量吨，拥有右舷舰岛和较低的干舷。就在这一年，发生了所谓“第四舰队事件”，航海性能不佳的日本战舰在这次事件中损失惨重，这使得日本海*不得不重新评估在建舰艇的安全性能。
正因如此，苍龙级航空母舰的二号舰飞龙号的建造计划被耽搁下来，该舰的设计图纸做了大幅度的调整，重点改善战舰的航海性能，同时也充分利用了一些刚刚成熟的新技术。一番折腾之后，飞龙号航空母舰和姊妹舰苍龙号出现了较大的差别，以至于后来人们通常不认为这两艘战舰属于同一个型号。
苍龙号航空母舰三视图年7月8日，完成设计的飞龙号航空母舰在横须贺海*工厂开工建造。相对于苍龙号，该舰舰体结构强度有所加强，舰艏的干舷高度也提升了不少，原始设计中的双船舵也被改成了单船舵。此外，和苍龙号的右舷舰岛不同，飞龙号的舰岛被挪到了飞行甲板的左侧。由于舰体结构的变化和装甲防护的增强，飞龙号的标准排水量比苍龙号大了约吨。
关于舰岛设置在左侧的问题，据说日本海*一直认为在一起协同作战的两艘舰队航母，舰岛分别设置在左舷和右舷，舰载机起降时可以分别向左和向右盘旋，有利于减少互相干扰。
苍龙号航空母舰不过根据英国人的研究发现，舰岛设置在左舷的航母，舰载机在起降时发生事故的概率比舰岛设置在右舷的航母要高至少一倍。这个研究结果在日本也得到了验证，因此飞龙号成为最后一艘舰岛设置在左舷的日本航母，此后日本建造的航空母舰舰岛都设置在右舷。
飞龙号航空母舰标准排水量吨，满载排水量吨，舰体长度.35米，宽22.32米，吃水深度7.84米。该舰动力系统由8座舰本式重油锅炉和4部蒸汽轮机组成，最高航速可达34.3节。
飞龙号航空母舰飞龙号航空母舰装有6座双联装毫米高平两用炮，7座三联装25毫米高射炮，5座双联装25毫米高射炮。该舰正常状态下可以搭载64架舰载机，如果加上备用机，载机数量可以达到71架。不过考虑到飞龙号事实上只是中型航母，要达到理想的舰载机运作效率就不能塞得太满。据说该舰在出海作战时通常只搭载58架舰载机。
飞龙号航空母舰使用的舰载机种类和当时日本海*其他航空母舰保持一致，战斗机是零式，攻击机是九七式舰攻，轰炸机是九九式舰爆。该舰从形成战斗力到战沉，一直都搭载着这几种类型的舰载机。
编队航行的苍龙号和飞龙号飞龙号航空母舰于年11月16日下水，经过一年多的舾装，该舰于年7月5日完工，随即加入日本海*服役。当时日本已经打了两年的侵华战争，和英美等国的关系也越来越紧张，所以飞龙号的测试和训练进度都非常快，到年初，该舰就形成了完整的战斗力。
飞龙号与苍龙号共同组成了日本海*第二航空战队，年，飞龙号成为第二航空战队的旗舰，战队司令山口多闻少将随即率领战队司令部进驻该舰。在形成战斗力的当年，飞龙号就参与了海外*事行动，为进驻法属东南亚殖民地的行动提供支援。
中途岛海战中正在被攻击的日本航母年12月7日，飞龙号作为日本海*机动部队的一员，参与了袭击珍珠港的行动。在回航途中，飞龙号和苍龙号的舰载机还顺便为攻击威克岛的日*提供了空中支援，取得了不小的战果。
年初，飞龙号随日本海*机动部队主力南下东南亚和印度洋，先后对马来亚、印度尼西亚和新加坡的目标发动了攻击。该舰的舰载机部队还曾对澳大利亚的达尔文港和斯里兰卡的亭可马里发动空袭。值得一提的是，飞龙号还和苍龙号一起派舰载机击沉了英国竞技神号航空母舰和康沃尔号、多塞特郡号重巡洋舰。在这次攻击行动中，日本舰载机的投弹命中率达到了创记录的88%，其精度堪比制导武器。
中途岛海战中正在被攻击的日本航母年5月27日，飞龙号被编入攻击中途岛的舰队。该舰随即和舰队一起向中途岛开拔。由于日*的指挥失误，赤城号、加贺号和苍龙号先后在中途岛海域遭到美*舰载机袭击，纷纷燃起大火，失去航行能力。与此同时，仅有飞龙号扔保持着相对完整的战斗力。
为了扳回一局，在飞龙号上指挥的山口多闻少将命令飞龙号上尚存的舰载机立即出发寻歼美国航空母舰。该舰的舰载机队还算幸运，成功的寻获了约克城号，并用精准的攻击使其燃起大火。
中途岛海空战的场面然而美*优秀的损管能力很快发挥了作用，约克城号的大火不久就被扑灭。之后约克城号再次被日*发现，但日*没想到美*会这么快扑灭约克城号的火灾，所以把约克城号误判为另一艘美国航母。
消息传回飞龙号，山口多闻立即命令已经所剩无几的舰载机再次出击。这一次，日*再次成功击中约克城号，使其再次燃起大火。山口多闻和飞龙号上所有日*官兵都认为他们消灭了两艘美*航母，现在美日两*在战场上的航母数量再次平衡，都只剩下了一艘。事实上，此时连续取胜的山口多闻有些轻敌，飞龙号的官兵精神也都有些懈怠。
被攻击后起火的飞龙号航空母舰就在此时，从企业号航母上起飞的美*舰载机突然出现在飞龙号上空。精疲力竭的飞龙号无力招架，接连被4枚炸弹击中，彻底丧失战斗力。不过据考证，飞龙号当时虽然燃起大火，但舰上动力系统仍然完好，还可以达到28节的航速，且舰上消防系统仍可正常运作，有可能控制住火势。
可能是害怕再次招致美*攻击，日*草率的下达了抛弃飞龙号的命令。在大多数官兵离开飞龙号之后，两艘驱逐舰向飞龙号舰体发射了数枚鱼雷，将这艘战舰击沉。第二航空战队司令山口多闻少将觉得丢失了麾下两艘航母却没能取得胜利，实在没脸见人，于是拒绝了撤离，选择了与舰同沉。